Im November 1984 verabschiedet sich der CIA-Agent Jack Ryan (Alec Baldwin) von seiner Ehefrau Caroline (Gates McFadden) und seiner fünfjährigen Tochter Sally (Louise Borras) in London und fliegt in die USA, um seinem Vorgesetzten, Admiral James Greer (James Earl Jones), von einem sowjetischen U-Boot der Typhoon-Klasse zu berichten, das kürzlich seine Jungfernfahrt begonnen hat. Es trägt den Namen Roter Oktober.

Mit Erlaubnis des Admirals wendet Jack sich an den U-Boot-Experten Oliver Wendell („Skip“) Tyler (Jeffrey Jones). Der vermutet, dass die auf Fotos des britischen Geheimdienstes zu erkennenden Luken des U-Boots Roter Oktober zu einem neuartigen, geräuschlosen magnetohydrodynamischen Antrieb gehören, der umgangssprachlich Raupe genannt wird. Das würde auch erklären, warum das sowjetische U-Boot, das vor einigen Stunden südlich von Island vom dem Sonarexperten Seaman Ronald („Jonesey“) Jones (Courtney B. Vance) des amerikanischen Atom-U-Boots USS Dallas entdeckt und einige Zeit beschattet wurde, plötzlich nicht mehr zu hören war.

Es stellt sich heraus, dass die Roter Oktober für einen atomaren Erstschlag konzipiert wurde: Das Atom-U-Boot ist mit ballistischen Raketen bestückt und könnte die USA mit Nuklearsprengköpfen angreifen. Offenbar nimmt es Kurs auf die Ostküste der Vereinigten Staaten von Amerika. Der Roter Oktober folgen inzwischen 58 weitere U-Boote der UdSSR.

Es bleibt den Amerikanern nicht verborgen, dass der größte Teil der sowjetischen Nordflotte in Marsch gesetzt wurde, unmittelbar nachdem Admiral Juri Iljitsch Padorin (Peter Zinner), der ranghöchste Politoffizier der russischen Flotte, einen Brief von Marko Aleksandrowitsch Ramius (Sean Connery) bekommen hatte, über dessen Inhalt die CIA bisher noch nichts weiß. Ramius ist der Kapitän des U-Boots Roter Oktober. Er stammt aus Litauen, wurde vor einem Jahr Witwer und hat keine Kinder.

Weil es so aussieht, als stehe ein sowjetischer Erstschlag gegen die USA bevor, wird Jeffrey Pelt (Richard Jordan) eingeschaltet, der Sicherheitsberater des US-Präsidenten. In dem sofort einberufenen Krisen-Meeting äußern die meisten der Anwesenden die Befürchtung, dass mit einem Angriff zu rechnen sei und die Roter Oktober deshalb rechtzeitig zerstört werden müsse. Jack Ryan ist anderer Meinung: Er vermutet, dass Kapitän Ramius vorhat, mit einigen seiner Offiziere überzulaufen. Pelt gibt Jack Ryan drei Tage Zeit, seine These zu beweisen.

Inzwischen behauptet der sowjetische Botschafter Andrei Lysenko (Joss Ackland) während einer Unterredung mit Jeffrey Pelt, die vielen U-Boote seien unterwegs, um das U-Boot Roter Oktober zu retten, dessen Kapitän verrückt geworden sei.

Kapitän Marko Ramius beabsichtigt tatsächlich, die Seiten zu wechseln. Nur sein Erster Offizier Vasili Borodin (Sam Neill) und einige andere Offiziere sind in seine Pläne eingeweiht. Um zu verhindern, dass jemand im letzten Augenblick abspringt, teilte er Admiral Padorin seine Absicht mit. Er weiß, dass er nun von sowjetischen U-Booten gejagt wird, rechnet jedoch damit, dass er ihnen entkommt, weil er die meisten der Kommandanten ausbildete und deshalb ihre Taktiken kennt. Sorgen macht er sich eher darüber, dass nicht abgeschätzt werden kann, ob die Amerikaner einen Angriff befürchten oder durchschauen, dass er sich abzusetzen versucht.

Der Politoffizier Iwan Jurjewitsch Putin (Peter Firth), der mit an Bord ist, würde es nicht dulden, dass die Roter Oktober die Ostküste der USA ansteuert, obwohl die Befehle anders lauten. Ramius tötet ihn und verbrennt den Einsatzbefehl. Anschließend alarmiert er die Rettungskräfte, aber der Schiffsarzt Dr. Jewgeni Petrow (Tim Curry) kann nur noch Putins Tod feststellen. Der Offizier sei auf verschüttetem Tee ausgerutscht und unglücklich gestürzt, behauptet Ramius.

Kurz darauf sorgt ein Saboteur für den Ausfall des magnetohydrodynamischen Antriebs, und Ramius bleibt nichts anderes übrig, als den Propellerantrieb wieder einzuschalten. Dessen Lärm wird vom Sonar eines sowjetischen Flugzeugs erfasst. Die Besatzung wirft einen Torpedo ab. Durch ein wagemutiges Manöver gelingt es Kapitän Ramius, dem Sprengkörper in letzter Sekunde zu entkommen.

Botschafter Andrei Lysenko behauptet jetzt, Kapitän Marko Ramius habe Admiral Juri Iljitsch Padorin in einem Brief angekündigt, dass er die USA auf eigene Faust mit Kernwaffen angreifen werde. Die UdSSR versuche alles, um ihn daran zu hindern, versichert er, bittet aber zugleich um amerikanische Unterstützung bei der Aufbringung und Zerstörung des U-Boots Roter Oktober. Als Jack das hört, durchschaut er, dass es den Russen nicht gelang, das U-Boot des Überläufers zu zerstören und sie deshalb nun darauf setzen, dass es die Amerikaner für sie tun.

Er lässt sich mit einem Hubschrauber von dem britischen Flugzeugträger HMS Invincible zur USS Dallas bringen, deren Kommandant Bart Mancuso (Scott Glenn) vorab einen entsprechenden Funkspruch bekommt. In der stürmischen See gelingt es nicht, Jack auf das aufgetauchte U-Boot abzuseilen, und weil der Sprit knapp wird, beschließt der Hubschrauber-Pilot (Don Oscar Smith), ihn wieder nach oben zu ziehen und zum Flugzeugträger zurückzukehren. Aber Jack klinkt sich aus und stürzt ins eiskalte Wasser. Dabei vertraut er darauf, dass ihn Besatzungsmitglieder des U-Boots retten werden.

Sobald Jack an Bord ist, drängt er Kapitän Mancuso, Kontakt mit der inzwischen wieder von Jonesey Jones georteten Roter Oktober aufzunehmen. Mancuso hat aber bereits den Befehl erhalten, das sowjetische U-Boot zu versenken. Er lässt Torpedos für den Abschuss klarmachen. Die Öffnung der Luken entgeht Kapitän Ramius nicht, aber statt sein U-Boot ebenfalls gefechtsklar zu machen, bringt er es an die Wasseroberfläche. Mancuso begreift, dass Ramius ihn nicht provozieren möchte, taucht ebenfalls auf und lässt sich von Jack Ryan überreden, dem sowjetischen U-Boot-Kommandanten über Lichtsignale die Frage zu morsen, ob er ein Überläufer sei. Ramius antwortet kurz mit ja.

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Der sowjetische Bordingenieur Leutnant Melekhin (Ronald Guttman) täuscht ein Leck im Kühlsystem des Reaktors vor, und Kapitän Ramius befiehlt, das aufgetauchte U-Boot wegen der angeblich ausgetretenen Strahlung zu evakuieren. Die Mannschaft klettert in die daraufhin sofort aufgeblasenen Rettungsschlauchboote. Da nähert sich die amerikanische Fregatte Reuben James und feuert dem U-Boot Roter Oktober einen Warnschuss vor den Bug.

Nachdem Marko Ramius das Kommando über die Männer in den Schlauchbooten Dr. Jewgeni Petrow übergeben hat, kündigt er an, er werde sein U-Boot selbst versenken, damit es nicht den Amerikanern in die Hände fällt. Der Kapitän, Vasili Borodin und die anderen Offiziere, die überlaufen wollen, bleiben an Bord und tauchen ab. Die Schiffsbrüchigen werden nun von der Reuben James aufgenommen.

Unter Wasser setzen Jack Ryan, Bart Mancuso und Ronald Jones mit einem Deep Submergence Rescue Vehicle von der Dallas zur Roter Oktober über und werden dort an Bord geholt.

Da greift die W. K. Konowalow, ein sowjetisches Jagd-U-Boot der Alfa-Klasse, die Roter Oktober an. Zur Verwunderung aller Beobachter versucht Kapitän Ramius dem Torpedo nicht auszuweichen, sondern lenkt das U-Boot direkt darauf zu. Dadurch verkürzt er die Zeit bis zum Treffer und verhindert, dass der Torpedo scharf gemacht wird. Beim Einschlag explodiert die Lenkwaffe also nicht.

Kapitän Viktor Tupolew (Stellan Skarsgård), der Kommandant der W. K. Konowalow, befiehlt sogleich, einen zweiten Torpedo in Marsch zu setzen. Aber auch das bleibt ohne Folgen.

Die Dallas täuscht den geretteten Besatzungsmitgliedern an Bord der Reuben James mit einem Not-Auftauchen vor, das U-Boot sei von der Roter Oktober beschossen worden.

An Bord der Roter Oktober erschießt jemand Vasili Borodin und versteckt sich dann bei den Raketensilos.

Daraufhin vertraut der sowjetische Kommandant seinem amerikanischen Kollegen das Kommando an, um den Verräter verfolgen zu können. Bevor er mit Jack losgeht, übergibt ihm Bart Mancuso seine Pistole. Nach wenigen Minuten wird Ramius angeschossen. Jack geht allein weiter. Er hat ebenfalls eine Pistole in der Hand. Es kommt zu einem Schusswechsel, bei dem Borodins Mörder getötet wird. Es handelt sich um Igor Loginow (Tomas Arana), einen als Hilfskoch getarnten Agenten des militärischen Geheimdienstes GRU.

Den dritten Torpedo lässt Tupolew sofort nach dem Start aktivieren, aber durch Störgeräte lenken die Amerikaner den Torpedo so ab, dass er das U-Boot zerstört, das ihn abfeuerte. Die Besatzungsmitglieder der Roter Oktober an Bord der Reuben James, die gar nicht mitbekommen haben, dass ein zweites sowjetisches U-Boot in der Nähe war, sehen die Druckwelle der Explosion unter Wasser und nehmen an, dass der Kommandant seine Ankündigung wahr machte und sein U-Boot sprengte.

Der russische Botschafter Andrei Lysenko unterrichtet Jeffrey Pelt darüber, dass das U-Boot W. K. Konowalow vor der amerikanischen Ostküste vermisst werde.

Jack Ryan, Bart Mancuso, Marko Ramius und die anderen Männer an Bord der Roter Oktober verstecken sich mit dem U-Boot erst einmal an der Mündung des Penobscot River in Maine.

Marko Ramius erläutert Jack Ryan, warum er die Seiten gewechselt habe: Er wollte das erste Exemplar einer neuen, für den atomaren Erstschlag konzipierten U-Boot-Klasse den Amerikanern übergeben und auf diese Weise einen Einsatz bzw. einen Atomkrieg verhindern.

Endlich kann Jack Ryan nach London zurückfliegen. Seiner Tochter bringt er einen riesigen Teddybären mit.