Die puritanische Bevölkerung eines kleinen abgeschiedenen Dorfes im Tal der Covington Woods, Pennsylvania, folgt dem Sarg eines Kindes, das an einer Krankheit gestorben ist. Auf dem Grabstein steht als Todesjahr „1897“. In diesem Dorf gibt es nur gedämpfte Farben. Als zwei Mädchen, die eine Veranda fegen, eine rote Blüte entdecken, reißen sie die Pflanze aufgeregt aus und verscharren sie. Die Farbe Rot gilt als gefährlich, weil sie „die, über die wir nicht reden“ anlockt. Die Grenze zwischen dem Dorf und dem Wald, in dem die schrecklichen Kreaturen hausen, wird nachts mit Fackeln beleuchtet und von Hochsitzen aus bewacht. Trotzdem stoßen die Schulkinder eines Tages vor dem Schulhaus auf einen gehäuteten Kaninchenkadaver.

Kitty (Judy Greer), eine der beiden Töchter des Dorfvorstehers Edward Walker (William Hurt) und seiner Frau Tabitha (Jayne Atkinson), verliebt sich ausgerechnet in den stillen, wortkargen Lucius Hunt (Joaquin Phoenix), und nachdem sie ihren Vater um Erlaubnis gefragt hat, gesteht sie Lucius begeistert ihre Liebe. Gleich darauf wirft sie sich schluchzend aufs Bett und muss von ihrer jüngeren, blinden Schwester Ivy (Bryce Dallas Howard) getröstet werden, denn Lucius hat sie nur schweigend angehört und nichts mit ihren Gefühlen anfangen können. Kurze Zeit später heiratet Kitty dann einen anderen Mann.

Eines Abends läutet die Alarmglocke. Während feuerrote, stachelige Ungeheuer durchs Dorf streifen, fliehen die Menschen durch die Bodenklappen in ihren Häusern in die Kellerkammern und kauern sich dort zusammen. Lucius reißt die blinde Ivy von der offenen Haustür fort, nimmt sie bei der Hand und bringt sie in Sicherheit.

Die Dorfbevölkerung lebt in Angst und Schrecken. Als Lucius den Dorftrottel Noah Percy (Adrien Brody) mit roten Beeren ertappt und daraus schließt, dass er im Wald war, ohne von den Ungeheuern behelligt worden zu sein, stellt er im Ältestenrat den Antrag, das Dorf verlassen zu dürfen, um in der Stadt Hilfe gegen „die, über die wir nicht reden“ zu holen. Doch der Antrag wird abgelehnt: Niemand darf die Grenze zum Wald überschreiten. Alice Hunt (Sigourney Weaver) warnt ihren Sohn vor den Gefahren und erzählt ihm, dass sein Vater in der Stadt aus Geldgier ermordet wurde.

In einer Nacht, in der Ivy erwacht und bemerkt, dass Lucius auf der Veranda vor ihrem Fenster sitzt, um sie zu beschützen, gestehen sich die beiden ihre Liebe, und am nächsten Morgen geben sie ihre Verlobung bekannt. Kitty reagiert zunächst ein wenig eifersüchtig, wünscht ihrer Schwester dann aber Glück für die geplante Hochzeit mit Lucius. Auch der Dorftrottel Noah hängt an dem blinden Mädchen, das häufig wie ein Junge mit ihm herumgetollt ist. Er geht zu Lucius und rammt ihm ein Messer in den Leib. Dann läuft er kichernd durchs Dorf und zeigt seine blutverschmierten Hände. Rot! Die Farbe des Bösen! Ivy findet Lucius. Er ist schwer verletzt. Der Arzt kann zwar die Stichwunden auswaschen, nähen und verbinden, aber nichts gegen die Infektion unternehmen, weil es im Dorf keine Arzneimittel gibt.

Um das Leben ihres Liebsten zu retten, bittet Ivy ihren Vater, Medikamente aus der Stadt holen zu dürfen. Edward Walker erlaubt es ihr, ohne sich vorher mit den Dorfältesten zu beraten, die ihm deshalb Vorhaltungen machen.

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Walker erfüllt seiner blinden Tochter nicht nur den Wunsch, in die Stadt gehen zu dürfen, sondern er führt sie auch in eine verbotene, verschlossene Hütte am Dorfrand, lässt sie den stacheligen Umhang fühlen, den „die, über die wir nicht reden“ tragen und weiht sie in das Geheimnis der Dorfältesten ein: Weil jeder von ihnen in der Stadt einen Angehörigen durch Geldgier, Drogensucht oder pure Bosheit verloren hatte, gründeten sie dieses puritanische Dorf außerhalb der Zivilisation. Und um ihre hier geborenen Kinder daran zu hindern, mit der Welt außerhalb in Berührung zu kommen, erfanden sie die furchterregenden Kreaturen, deren Existenz sie glaubhaft machten, indem sich hin und wieder einer der Dorfältesten verkleidete.

Die zwei Jungen, die Ivy begleiten sollen und nicht in das Geheimnis eingeweiht sind, halten die Angst im Wald nicht aus und kehren wieder um. Allein sucht die Blinde den Weg zur Stadt. Einmal stürzt sie in ein tiefes Loch, kann sich aber wieder herausarbeiten. Kurz darauf hört sie das Brechen von Zweigen und ein Fauchen. Das kann nicht sein, denkt sie; ihr Vater hat ihr doch verraten, dass die Ungeheuer in Wirklichkeit nicht existieren. Ein Wesen, das einen roten Umhang mit Stacheln trägt, verfolgt Ivy. Mutig stellt das blinde Mädchen sich mit dem Rücken zu der Kreatur an den Rand des Lochs, aus dem es sich gerade befreit hat, wartet auf die Geräusche des Angriffs und tritt erst im letzten Augenblick zur Seite. Der Verfolger stürzt in die Tiefe und bricht sich das Genick. Ivy kann nicht sehen, dass es sich um den verkleideten Dorftrottel Noah Percy handelte.

Sie setzt ihren Weg fort, bis sie zu einem hohen, mit Efeu (englisch: ivy) bewachsenen Zaun kommt. Den überklettert sie. Auf der anderen Seite verläuft neben der Umzäunung eine asphaltierte Straße. Ein Wächter (Charlie Hofheimer), der in einem Landrover mit der Aufschrift „Walker“ Patrouille fährt, entdeckt das Mädchen und hält an. Hier dürfe niemand herein, sagt er, und kann es kaum glauben, dass die Fremde aus dem Wald gekommen ist. Verzweifelt fleht sie ihn an, ihr zu helfen, ihr die zur Rettung eines Schwerverletzten erforderliche Medizin zu besorgen. Den Namen des Medikaments hat der Dorfarzt auf einen Zettel geschrieben, und von ihrem Vater hat Ivy eine goldene Uhr mitbekommen, weil es im Dorf kein Geld gibt. Nach anfänglichem Zögern nimmt der junge Mann die beiden Sachen und fährt los. Unter den Augen seines Radionachrichten über den Irak-Krieg hörenden und Zeitung lesenden Vorgesetzten (M. Night Shyamalan) stiehlt er aus der Notfallapotheke des Stützpunkts entsprechende Arzneien, fährt unter dem Vorwand, ein kaputtes Straßenschild reparieren zu müssen, noch einmal los und bringt dem Mädchen die Schachteln und Fläschchen.

Bald darauf kehrt Ivy in ihr Dorf zurück. Mit den Medikamenten wird es wohl gelingen, Lucius am Leben zu halten. Die Dorfältesten setzen große Hoffnungen in das mutige Paar, das die nächste Generation führen soll. Unklar ist allerdings, ob die Menschen so weiterleben wollen wie bisher …