Der 24-jährige, im Justizministerium beschäftigte Jurist J. Edgar Hoover (Leonardo DiCaprio) gibt sich 1919 nach einer Serie von Bombenanschlägen unter anderem auf das Privathaus der Familie seines Vorgesetzten Mitchell Palmer (Geoff Pierson) das Image eines entschlossenen Kommunistenhassers und legt damit die Basis für seine weitere Karriere. Nachdem ihn US-Präsident Calvin Coolidge 1924 zum Chef der Bundespolizei ernannt hat, beginnt J. Edgar Hoover damit, die Ermittlungsmethoden weiterzuentwickeln und seine Organisation entschlossen auszubauen. Die Entführung und Ermordung des noch keine zwei Jahre alten Sohnes des legendären Fliegers Charles Lindbergh (Josh Lucas) nutzt J. Edgar Hoover 1932, um die Kompetenzen der Bundespolizei zu erweitern. 1935 wird daraus das Federal Bureau of Investigation (FBI).

Drei Jahre später stirbt seine Mutter Anna Marie Hoover (Judi Dench). Bis zuletzt wohnte J. Edgar bei ihr. Nach ihrem Tod legt er sich eine ihrer Perlenketten um den Hals und zieht ein Kleid an. Als er sich so im Wandspiegel sieht, bricht er schluchzend zusammen. Anna war eine dominante Frau, die Edgar das Stottern abgewöhnte, ihm gegen seinen Willen das Tanzen beibrachte und ihm klarmachte, dass sie lieber einen toten als einen schwulen Sohn hätte.

Außer der Mutter sind für J. Edgar Hoover nur zwei Bezugspersonen wichtig: Helen Gandy (Naomi Watts) und Clyde Tolson (Armie Hammer).

Helen W. Gandy fing 1918 im Alter von 21 Jahren als Stenotypistin im Justizministerium an. Sie fiel Hoover auf, und nachdem er ihr in der Kongressbibliothek stolz das von ihm entwickelte Karteikartensystem gezeigt hatte, machte er ihr einen Heiratsantrag. Helen lehnte ab und erklärte, eine Eheschließung gehöre nicht zu ihren Plänen. Daraufhin machte Hoover sie zu seiner persönlichen Sekretärin. Ihr vertraut er schließlich die Geheimdossiers mit kompromittierenden Informationen an, die er über die in seiner Amtszeit wechselnden US-Präsidenten, First Ladys und viele andere einflussreiche Persönlichkeiten anlegt.

Clyde Anderson Tolson ist fünf Jahre jünger als J. Edgar Hoover, der ihn 1927 trotz seiner formal nicht ausreichenden Qualifikation einstellt und bald schon zu seinem Stellvertreter avancieren lässt. Die beiden nehmen ihre Mahlzeiten gemeinsam ein, teilen sich Hotelzimmer und leben seit Anna Marie Hoovers Tod zusammen. Clyde Tolson liebt J. Edgar Hoover, und dieser erwidert wohl seine Gefühle, ist aber nicht in der Lage, sich homoerotische Neigungen einzugestehen. Der FBI-Chef, der seine Triebe und Emotionen verdrängt, reagiert sich im Fanatismus seiner Berufstätigkeit ab.

Als J. Edgar Hoover 1963 gerade ein Tonband mit dem Bettgeflüster John F. Kennedys und einer Geliebten anhört, erhält er von einem seiner Agenten die Nachricht, dass der US-Präsident in Dallas/Texas erschossen wurde. Er greift zum Telefon und setzt Justizminister Robert Kennedy (Jeffrey Donovan) über den Tod seines Bruders in Kenntnis.

Im Jahr darauf erlässt Lyndon B. Johnson ein Dekret, das den FBI-Chef von der für Regierungsbeamte geltenden Zwangspensionierung im Alter von 70 Jahren ausnimmt.

Helen Gandy und Clyde Tolson bleiben an der Seite Hoovers, bis dieser am 2. Mai 1972 im Alter von 77 Jahren an Herzversagen stirbt.

Bevor US-Präsident Richard Nixon (Christopher Shyer) eine heuchlerische Trauerrede hält, beauftragte er seine Männer, die Büroräume des verstorbenen FBI-Direktors nach Geheimdossiers zu durchsuchen. Aber Helen Gandy hat die entsprechenden Aktenschränke bereits ausgeräumt und in einem abgeschlossenen Nebenraum damit begonnen, die kompromittierenden Papiere zu shreddern.